Apuntes sobre la estructura social de Carollia perspicillata (Chiroptera, Phyllostomidae) en la cueva Macaregua, Santander, Colombia

Notes on the social structure of Carollia perspicillata (Chiroptera, Phyllostomidae) in the Macaregua Cave, Santander, Colombia

Daniela Martínez-Medina1, Jairo Pérez-Torres1, Leonardo Martínez-Luque2
1    Laboratorio de Ecología Funcional, Unidad de Ecología y Sistemática (UNESIS), Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia. e-mail: jaiperez@javeriana.edu.co
2    Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca (CAR), Bogotá, Colombia.
      Fecha recepción: Mayo 22, 2017         Fecha aprobación: Noviembre 15, 2017   Editor Asociado: Mantilla-Meluk H.

Resumen
Entender cómo se estructuran socialmente los murciélagos es muy importante para comprender aspectos reproductivos, comportamentales y ecológicos de las diferentes especies. Objetivo: Describir como se encuentran conformadas las agrupaciones de Carollia perspicillata al interior de la cueva Macaregua, determinar la proporción de sexos, la condición reproductiva y la distribución de edades de los individuos de cada agrupación. Metodología: Durante los meses de julio-agosto de 2010 se capturaron un total de 14 agrupaciones usando una trampa de balde. Resultados: La estructura social de Carollia perspicillata estuvo compuesta principalmente por grupos compactos conformados por un único macho adulto y un número variable de hembras preñadas (harén), y agrupaciones de solo machos. Conclusión: En los harenes la proporción de hembras respecto a los machos fue variable con todas las hembras adultas y en estado de preñez, lo que coincidió con la época de lluvias en la zona de estudio. Los harenes se encontraban por lo general en las cavidades del techo de la cueva, que les puede proveer mayor protección.

Palabras clave: Comportamiento social, Distribución de edades, Grupos de harén, Murciélagos, Proporción de sexos.

Abstract

Understanding how bats are grouped inside a colony is very important to advance the reproductive and ecological knowledge of a species. Objective: To describe the composition of groups of Carollia perspicillata within the Macaregua cave, and for each group to determine the sex ratio, the reproductive condition and the age distribution of their individuals. Methodology: During the months of July and August of 2010 a total of 14 groups were captured using a bucket trap. Results: The social structure of Carollia perspicillata was composed mainly of two types of groupings. Compact groups integrated by a single adult male and a variable number of pregnant females (harem), and groups containing only males. Conclusion: In the harems the number of females was variable, though all the females were adults and found in pregnancy status. The captures coincided with the rainy season in the study area. Harems were usually found in cavities in the roof of the cave, which can provide them with greater protection.

Keywords: Age distribution, Bats, Harem groups, Sex ratio, Social behavior.

Introducción

Los murciélagos son los mamíferos que presentan mayor variedad en la formación de sistemas sociales (Kerth 2008, Ortega et al. 2010), que van desde grupos de forrajeo pequeños hasta agrupaciones más estructuradas, como los harenes (Kunz y McCracken 1996, Dechmann et al. 2007, Chaverri et al. 2007, Ortega 2008). Vivir en sociedad les confiere ventajas como: la protección contra depredadores, la formación de grupos de forrajeo, el desarrollo de una óptima termorregulación y el incremento en las oportunidades de apareamiento y de la supervivencia de las crías (Ortega y Arita 2004, Voigt et al. 2006, Willis y Brigham 2007, Sampedro et al. 2008). Se ha encontrado que el tamaño del grupo, así como la proporción de los sexos y de los estados de desarrollo al interior de las agrupaciones varían de acuerdo con las poblaciones y localidad geográfica (Ortega 2010). Se ha planteado que las características de los sitios de refugio (cuevas, árboles, construcciones, etc.) determinan la estructuración social. Por una parte, el tamaño de la percha incide en la cantidad de individuos que conforman el grupo y, por otra, las características del sitio de percha tanto físicas como ambientales tienen influencia dentro de los sistemas sociales (Giral et al. 1991, Wilson 1997, Ortega et al. 2008).

Carollia perspicillata es el miembro más abundante y ampliamente distribuido del género (Fleming 1989). Dentro de su dieta se encuentran una amplia variedad de frutos, algunas flores e insectos (Cloutier y Thomas 1992). Su gran importancia ecológica se debe a que se alimenta y dispersa gran variedad de plantas de los géneros Piper, Solanum, Cecropia y Vismia (Barboza-Márquez y Aguirre 2010, Fleming 1991), esto es importante no solo en la fenología reproductiva y en la estructura poblacional de estas plantas, sino también en el proceso natural de regeneración de ambientes degradados del neotrópico (Medellín y Gaona 1999, Estrada y Coates-Estrada 2001, Olea-Wagner et al. 2007) donde se encuentra ampliamente distribuida.
Aunque se ha descrito que esta especie conforma una estructura social tipo harén (Porter 1979a, Porter 1979b, Porter y McCracken 1983, Fleming 1989) la mayoría de estos trabajos se han realizado en condiciones de cautiverio. Este trabajo busca describir como es la estructuración social de una colonia C. perspicillata en condiciones naturales en la cueva Macaregua (departamento de Santander, Colombia) que contiene una población de al menos 3.000 individuos (Peñuela-Salgado y Pérez-Torres et al. 2015).

Metodología

La cueva Macaregua (06º 39’ 39.2’’ N 73º 0.6’ 29.4’’ W, de 1.565 metros de elevación) se encuentra en el municipio de Curití, en la vereda Las Vueltas, departamento de Santander, Colombia (Figura 1). Cuenta con una temporada seca (de noviembre a marzo) y una húmeda (abril a octubre) (Colmenares 2008). La vegetación que rodea la entrada de la cueva es bosque seco tropical caracterizada sobre todo por especies de las familias Boraginaceae, Fabaceae, Myrsinaceae, Rubiaceae y Caesalpiniaceae (Pérez-Torres et al. 2015). Esta cueva se encuentra reconocida como un sitio importante para la conservación de murciélagos (SICOM) desde el año 2014.



La cueva cuenta con dos galerías principales, una de estas es seca y tiene aproximadamente 80 metros de largo, la otra presenta una corriente de agua con una longitud aproximada de 610 metros de largo (Pérez-Torres et al. 2015). La altura media de la cueva es de 3,2 m con algunas secciones que alcanzan los 6 m (Pérez-Torres et al. 2015). La temperatura al interior de la cueva varía entre 21°C y 28˚C, con una humedad relativa entre 70% y 80% (Pérez-Torres et al. 2015).

En la cueva se han identificado diez especies de murciélagos: Desmodus rotundus, Carollia perspicillata, Micronycteris schmidtorum, Micronycteris megalotis, Glossophaga soricina, Anoura caudifer y Dermanura bogotensis dentro de Phyllostomidae; Myotis nigricans, dentro de Vespertilionidae; Natalus tumidirostris, dentro de Natalidae; y Mormoops megalophylla, dentro de Mormoopidae (Pérez-Torres et al. 2015, Rueda-Ardila y Pérez-Torres 2016). Esta información indica que la cueva Macaregua posee la comunidad de murciélagos con mayor riqueza de cualquier cueva en Colombia (Pérez-Torres et al. 2015). De igual forma, se ha reportado presencia de Histoplasma capsulatum (Grose y Marinkelle 1970) lo que ha hecho que no sea muy frecuentada por turistas.

Se realizaron dos salidas de campo. La primera salida tuvo lugar en el mes de marzo de 2010 con una duración de una semana; en esta salida no se realizaron capturas, el objetivo principal fue identificar y marcar con banderas en el suelo los puntos de ubicación de los diferentes grupos de Carollia perspicillata. Esto se realizó con el objetivo de ver diferencias en la ubicación y el número de grupos con respecto a la segunda salida, cuatro meses después.

La segunda salida, tuvo una duración de un mes y consistió en la caracterización de las agrupaciones de Carollia perspicillata observadas y marcadas antes. Los grupos se capturaron de los sitios de percha del techo de la cueva durante el día usando una trampa de balde, modificada de la propuesta por McCracken y Bradbury (1981). Esta trampa consistió en un balde plástico de alrededor 40 cm de diámetro por 60 cm de profundidad con el fondo abierto y una bolsa de tela de 50 cm de profundidad fijada en su posición, la boca del balde era lo suficientemente grande para rodear una agrupación entera de murciélagos y la bolsa constaba de una cremallera lateral y un cordón que la cerraba en la parte superior para evitar que los murciélagos escaparan cuando estos caían en la bols; la trampa estaba sujeta a dos varas metálicas (aproximadamente de 3 m) que permitían alcanzar una altura de 3,7 m del techo de la cueva.

A los murciélagos capturados se les registraron sus medidas morfométricas estándar (LT, LC, LP, LO y AB), peso y sexo (Simmons y Voss 1998, Sikes et al. 2016). La edad relativa de los individuos se calculó a partir de la osificación de la falange (Costa et al. 2007) y la condición reproductiva se evaluó a partir de la posición de los testículos en los machos, por la condición de los pezones (pezón evidente, alopécico o lactante) y preñez en las hembras, este último se determinó a partir de palpación abdominal (incipiente, intermedio y avanzado). Se identificó el tipo de percha en que estaban presentes los individuos de acuerdo con la clasificación de Peñuela-Salgado y Pérez-Torres (2015). Los murciélagos se marcaron con un tatuaje en el mesopatagio indicando una numeración consecutiva.

Resultados

Se seleccionaron 14 agrupaciones y se capturaron 67 individuos. Se identificaron dos tipos de agrupaciones: 1) Grupos compactos de murciélagos en harén perchando dentro de las cavidades y en estalactitas de la cueva. 2) Agregaciones de murciélagos indefinidas y dispersas de solo machos perchando generalmente en las estructuras rocosas del techo de la cueva.

De los 14 grupos muestreados, nueve (64%) mostraron una organización tipo harén (un único macho adulto y 2-5 hembras adultas) donde todas las hembras estaban preñadas. Tres grupos (22 %) de solo machos en diferentes estados de desarrollo, un grupo (7%) compuesto por dos hembras que no se encontraban preñadas, y un grupo (7%) con dos machos adultos y una hembra preñada.

De los 81 individuos totales capturados, 52 fueron machos, 28 fueron hembras y una cría a la cual no se le determinó el sexo. Para los adultos la proporción de machos y hembras fue similar (1.1:1.0), mientras la proporción de machos fue mayor para subadultos (4.8:1.0) y juveniles (3.0:0.0) (Tabla 1).



En cuanto al estado reproductivo de los machos en los harenes, con excepción de dos individuos (grupos 1 y 7), todos presentaron testículos en posición escrotal. Los grupos conformados por solo machos presentaron individuos con testículos en todos los estados (escrotales, abdominales e inguinales) (Tabla 1). Por su parte, de las 28 hembras capturadas, 23 se encontraban preñadas. Una hembra fue capturada junto con su cría y las dos hembras que conformaban el grupo 9 no se encontraban en estado de preñez. Los estados de preñez de las hembras variaban entre los grupos. Se encontraron grupos con hembras en todos los estados de preñez (incipiente, intermedio y avanzado), y grupos donde las todas hembras capturadas se encontraban en el mismo estado (Figura 2).



Discusión

La conformación de harén para C. perspicillata fue descrita previamente por Porter (1979a) en condiciones de cautiverio y por Williams (1986) en Santa Rosa, Costa Rica. Una hembra en el harén obtiene varios beneficios. Por ejemplo, en Tadarida brasiliensis se ha reportado cooperación por parte de las hembras del harén en el cuidado de las crías como estrategia contra la depredación (McCracken 1984, Ortega y Arita 2004). Se ha encontrado que las hembras de los harenes de Phyllostomus hastatus y Saccopteryx bilineata forman grupos de forrajeo en los cuales comparten información acerca de los mejores sitios de alimentación (Bradbury y Vehrencamp 1977, Wilson 1997). Sin embargo, estos comportamientos no se han reportado para C. perspicillata (Fleming 1989). Desde el punto de vista reproductivo, la hembra en el harén puede asegurarse de copular con un macho que contribuya con una buena descendencia, mientras que los machos incrementan su éxito reproductivo al asegurar la transferencia de sus genes al copular con el mayor número de hembras posibles (Porter 1979a, Porter y McCracken 1983). Se ha explicado que esta es la razón por la cual los machos invierten energía en proteger y mantener su grupo de harén impidiendo que otros machos accedan a su sitio de percha o a sus hembras (Gerell y Lunderbeg 2004, Voigt et al. 2006, Ortega et al. 2008).

Los machos del harén presentaban testículos en posición escrotal, lo que indica que se encontraban sexualmente activos (Kunz et al. 1983, Krutzsch 2000). En los grupos de solo machos también se encontraron algunos con testículos en posición escrotal, lo cual podría sugerir que también podían estar reproduciéndose con hembras de otros grupos. Se ha reportado para C. perspicillata que las hembras de un harén pueden copular con diferentes machos (McCracken y Wilkinson 2000). Además, la permanencia de las hembras al interior del harén no es estable ya que se ha encontrado que en un período de seis meses pueden cambiar en promedio entre 3 y 4 veces de harén (McCracken y Wilkinson 2000). Estudios genéticos han revelado que las crías muchas veces no son del macho dominante del harén (Barclay et al. 2004) lo que disminuiría su éxito reproductivo. Para tratar de contrarrestar esto los machos buscan mantener sus hembras durante el embarazo y la lactancia para incrementar la probabilidad de que las hembras estén junto a ellos durante el período receptivo postparto (Porter y McCracken 1983).

El 85% de las hembras capturadas se encontraban preñadas. La temporada climática durante el segundo muestreo correspondió a la época de lluvias, que coincidía con la época de fructificación y floración de muchas plantas (Alviz-Iriarte 2014). Lo anterior refleja la posible sincronización por parte de las hembras para procurar que las crías nazcan justo en el momento en que la oferta alimenticia suple mejor sus requerimientos nutricionales debido a la lactancia (Badwaik y Rasweiler 2000, Frick et al. 2010). Sin embargo, no todas las hembras se encontraban en el mismo estado de preñez, lo que puede indicar que las que se tenían estados menos avanzados pudieron vincularse tardíamente al harén. Es posible también que se trate de una estrategia del harén para no tener crías lactantes al mismo tiempo y asegurar así una mayor cooperación para la crianza, o prevenir una mortalidad masiva de crías si las condiciones ambientales se vuelven adversas. Otra posibilidad es que, aunque se ha descrito que Carollia se alimenta en alta proporción de frutos de Piper (Thies et al. 1998), los Carollia de la cueva de Macaregua se alimentaban en menor proporción de esta planta (Alviz-Iriarte 2014); este autor también describió que Ficus sp., Vismia sp. y Acacia sp. son los principales recursos para los Carollia de la cueva Macaregua. Se desconoce la razón del consumo de otras plantas diferentes a Piper en esta zona, quizás sean aspectos nutricionales que valdría la pena estudiar. El que las hembras se encuentren en diferentes etapas de preñez, podría deberse a alguna limitación por compuestos nutricionales esenciales (cantidad o calidad) para el buen desarrollo de la cría durante el embarazo o lactancia.

Encontrar en la misma cueva harenes junto con agrupaciones de machos y hembras subadultas y juveniles es bastante común para C. perspicillata (McCracken y Wilkinson 2000). Se encontraron tres grupos con solo machos, esto se podría deber a: 1) que efectivamente el grupo esté compuesto por solo machos, o que las hembras que estaban en el grupo hayan volado a otros puntos durante el momento de captura. Se ha reportado que los machos tienden a defender sus sitios de percha y estos podrían tratar de permanecer más tiempo en la percha ante un disturbio antes de abandonarla; y 2) que se trata de una agrupación temporal mientras alguno de los machos logra establecer un sitio de percha y conformar su propio harén. Es necesario hacer posteriores seguimientos a estos grupos para confirmar si se trata o no de un tipo de agrupación social de esta especie. Un grupo de solo dos hembras subadultas no es común, y es posible que se tratara de un harén donde el macho y posiblemente otras hembras se hayan movido a otro lugar durante la captura. Sin embargo, como no se evidenció la presencia de hembras subadultas en los demás harenes, es más probable que se trate de hembras que están conformando asociaciones temporales mientras llegan al estado adulto y se ubican en algún harén. Encontrar una relación para los murciélagos adultos de casi 1:1 a nivel general se debe a la presencia de grupos de solo machos, compensando así la mayor cantidad de hembras en el harén.

Grupos compuestos por dos machos adultos y una hembra en estado de preñez ya había sido reportado para C. perspicillata (Williams 1986). También se han encontrado grupos de varias hembras con dos machos (Williams 1986), y se ha explicado que esta agrupación genera beneficios para un macho dominante al acceder a todas las hembras, mientras que un macho subordinado puede reemplazarlo cuando el dominante se ausenta (Ortega et al. 2008). En este tipo de agrupaciones dos machos podrían mantener un número mayor de hembras que en grupos donde hay un solo macho (Ortega et al. 2008). Sin embargo, esta es la primera vez que este método de captura se ha implementado y puede tener algunas limitaciones, porque no en todas las ocasiones se lograba capturar el grupo completo, por lo que es importante diseñar otro tipo de estrategias de muestreo para capturar por completo grupos más grandes.

Aunque en total se capturaron más machos que hembras, como se describió antes, en los harenes la proporción de hembras era mayor. Esto puede implicar que cuando los machos alcanzan la madurez sexual posiblemente se presente competencia entre estos machos por perchas adecuadas para fundar un harén, o incluso podrían tratar de usurpar el control de un harén ya establecido. Una mayor proporción de machos capturados podría reflejar su comportamiento por permanecer en la percha más tiempo que las hembras.

Durante las capturas se observó que, durante la aproximación al sitio de percha, los machos tendían a permanecer más tiempo en la percha donde estaba el harén y a retornar más rápido si la abandonaban. Lo anterior puede estar reflejando el instinto de los machos por mantener la posesión de la percha.

Por otra parte, se ha reportado que los tiempos de forrajeo entre machos y hembras varía (Kunz et al. 1998). Mientras los machos del harén realizan numerosos y cortos viajes de forrajeo, las hembras realizan menos vuelos, pero más largos (Ortega y Arita 2004, Barclay et al. 2004). Para las hembras energéticamente puede ser mucho más rentable permanecer cerca de la fuente de alimento que retornar periódicamente al sitio de percha, especialmente si están en estado de preñez (Kunz et al. 1998, Gopukumar et al. 2005). Por su parte los machos no abandonan por mucho tiempo los sitios de percha porque pueden correr el riesgo de perderlo o que otros machos accedan a las hembras para cópula.

Conclusiones

Se realizó el muestreo durante la época reproductiva, lo cual se evidenció por la alta cantidad de hembras preñadas en los harenes. Además, las capturas se hicieron en los sectores de la cueva donde previamente se evidenció la mayor abundancia de individuos y de harenes esto con la intención de incrementar la probabilidad de captura para tener una mejor aproximación a la estructura social. Sin embargo, es necesario realizar muestreos en otras zonas de la cueva donde sea probable encontrar una mayor proporción de hembras, así como en temporadas diferentes para describir qué tanto cambia la estructura social con respecto a las épocas del año y la condición reproductiva de los individuos.

Agradecimientos

Al Laboratorio de Ecología Funcional de la Pontificia Universidad Javeriana por el apoyo logístico. A Berta Calonge-Camargo, María Cristina Ríos-Blanco, Diana Brito, Laura Perlaza y Mónica Peñuela-Delgado por su colaboración en campo. A Elías Gómez y Flor Daza por permitir el ingreso a sus predios. A Eduardo Martínez y Rosalba Medina por todo su apoyo. Este trabajo hizo parte del proyecto “Ecología de murciélagos en sistemas cavernícolas en el departamento de Santander” apoyado por la Pontificia Universidad Javeriana (ID 5696).

Literatura citada