Estructura poblacional y dimorfismo sexual de Kinosternon leucostomum (Testudines: Kinosternidae) en un sistema de charcas asociadas con el río Purnió, Caldas, Colombia

Population structure and sexual dimorphism of Kinosternon leucostomum (Testudines: Kinosternidae) in a pond system associated to Purnió River, Caldas, Colombia

José David Rodríguez-Murcia1, Alan Giraldo2, Mario F. Garcés-Restrepo2, Francisco Sánchez1,3

1     Programa Biología Aplicada, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad Militar Nueva Granada, Bogotá, Colombia. e-mail: gonchi.an2010@hotmail.com
2     Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Naturales y Exactas, Universidad del Valle, Grupo de Investigación Ecología Animal, Cali, Colombia.
       e-mail: alan.giraldo@correounivalle.edu.co      mariofgarces@gmail.com
3     Facultad de Ciencias Básicas e Ingeniería, Universidad de Los Llanos, Villavicencio, Colombia. e-mail: fasbos@gmail.com
       Fecha de recibido: Marzo 10, 2014        Fecha de aprobación: Abril 1, 2014          

DOI: http://dx.doi.org/10.18636/riutch.v33i2%20Jul-Dic.518


Resumen

Introducción: Durante el año 2013 se realizó un estudio poblacional de Kinosternon leucostomum en un sistema de charcas asociados con el río Purnió, en la Hacienda La Española, municipio de La Victoria, departamento de Caldas, Colombia.
Objetivo: Analizar la estructura de talla de la población, dimorfismo sexual y estimar el tamaño de la población.
Metodología: Se utilizaron 18 trampas tipo “square fish trap” en 10 charcas; para cada individuo se registraron 20 medidas morfométricas y se estimó el tamaño poblacional utilizando el método de captura-recaptura de Schnabel, asumiendo condiciones de población cerrada.
Resultados: Se capturaron 44 tortugas: 16 hembras y 28 machos, estimándose una población total de 54 tortugas (intervalo de confianza 90% = 33,5-100,4 individuos), estando la población dominada por individuos adultos activos reproductivamente y una proporción sexual macho:hembra de 1,8:1,0. A través de un análisis de componentes principales se evidenció que la diferencia morfológica entre machos y hembras está en las medidas pre-anales y pos-anales. Los resultados de un análisis discriminante indicaron que ocho variables fueron significativas para diferenciar entre hembras y machos. Conclusión: La ausencia de capturas de juveniles sugiere que las perturbaciones ambientales de la localidad influyen en la estructura demográfica de la población y posiblemente en su viabilidad.

Palabras clave: Dimorfismo sexual, Magdalena, Proporción sexual, Tamaño poblacional.

Abstract

Introduction: In 2013, a population study was conducted for a population of Kinosternon leucostomum along a pond system associated to Purnió River in Hacienda La Española, La Victoria, Caldas.
Objective: In order to describe the population structure, we evaluated sexual dimorphism and population size.
Methodology: We used 18 square fish traps in 10 ponds and recorded 30 morphometric measurements for each individual caught. The population size was estimated using the method of Schnabel capture-recapture, assuming a closed population.
Results: In total 44 turtles were captured: 16 females and 28 males. Population size was calculated as 54 turtles (CI 90%=33.5-100.4 individuals), the population was dominated by individuals sexually mature. Sex ratio was 1.8 male: 1.0 female. Principal component analysis showed that the greatest variation between males and females is present in the pre and post anal structures. The results of discriminant analysis determined that eight variables were significant for differentiating between males and females.
Conclusions: Apparently, environmental perturbations in this locality have influenced the demographic structure of the population.

Keywords: Magdalena, Population size, Sexual dimorphism, Sexual rate.

Introducción

En Colombia habitan 33 especies de tortugas, seis son marinas y 27 continentales, siendo el país con más diversidad de tortugas en América del Sur, junto con Brasil (Castaño, 2002). Por desgracia, 70% de las especies presentes en Colombia sufren algún tipo de amenaza y además para algunas de ellas aún no se ha evaluado su grado de vulnerabilidad (Castaño, 2002; Páez et al., 2012).

Múltiples son los factores que afectan la viabilidad de las poblaciones de tortugas, entre estos se destacan la pérdida y degradación de los ecosistemas, la introducción de especies foráneas, la contaminación, enfermedades y sobreexplotación, porque además de ser fuentes de proteína animal para comunidades humanas aledañas, se usan recurrentemente en prácticas médicas y comercialización como mascotas (Rueda et al., 2007; Morales-Betancourt et al., 2012). Para agravar la situación, tan sólo 10% de los individuos que logran ser decomisados por las autoridades son liberados de nuevo, aunque por lo general sin que se llegue a especificar el sitio de procedencia o el sitio de liberación (Morales-Betancourt et al., 2012). Adicional a estos factores de origen antrópico se suman factores intrínsecos de su biología, como la madurez sexual tardía y la baja tasa de supervivencia de los neonatos, lo que produce una tasa lenta de recuperación natural de sus poblaciones (Rueda et al., 2007; Giraldo et al., 2012; Páez et al., 2012).

Los valles interandinos de los ríos Cauca y Magdalena son el hogar de ocho especies de tortugas (Páez et al., 2012); lamentablemente estas regiones están entre las zonas del país con mayores grados de transformación, con una pérdida equivalente a 42% de los bosques naturales presentes y una de las tasas de deforestación más alta del mundo, con una pérdida anual de cobertura vegetal natural de aproximadamente 1,9% (Morales-Betancourt et al., 2012). Entre las causas de la transformación se encuentran la expansión agropecuaria y la extracción de productos maderables (Morales-Betancourt et al., 2012). Esta degradación no es nueva, incluso, desde finales del siglo XX los ecosistemas andinos eran considerados entre los más amenazados del neotrópico (Mendoza, 1999; Rodríguez et al., 2012).

Entre las diferentes especies de tortugas reportadas para la región media del valle del río Magdalena, se encuentra Kinosternon leucostomum (Duméril y Bibron, 1851), especie de amplia distribución geográfica, que no se cataloga como amenazada a nivel nacional o internacional (Páez et al., 2012). Sin embargo, desde México hasta Ecuador esta especie se comercializa como mascota y se utiliza para el consumo (Rueda, et al., 2007). Además, su hábitat natural ha sido fuertemente alterado (Páez et al., 2012) y particularmente para los valles interandinos (valle del río Cauca y valle del río Magdalena), como en la cuenca del río Sinú (Córdoba), su hábitat natural ha sido transformado para pasturas, cultivos agrícolas y cañaduzales y los reservorios de agua se encuentran altamente impactados por acumulación de residuos industriales y agrícolas, condiciones que podrían estar afectando drásticamente la viabilidad de las poblaciones (Castaño et al., 2005; Páez et al., 2012; Giraldo et al., 2013).

De acuerdo con el Programa Nacional para la Conservación de las Tortugas Marinas y Continentales de Colombia (ACH, 2011), es necesario generar el conocimiento requerido sobre la ecología y biología de las diferentes especies de tortugas para fomentar la consolidación de planes para la conservación de estos taxones. Un elemento prioritario para promover este propósito es conocer el estado poblacional a nivel local de todas las especies. Además, la información adicional que generalmente se obtiene durante el desarrollo de trabajos de investigación sobre la dinámica de las poblaciones naturales de tortugas, como la estructura de talla, la variabilidad de peso o el dimorfismo sexual, permiten enriquecer el conocimiento disponible de cada una de las especies evaluadas (Merchán, 2003; Márquez, 1995).

Por otro lado, en el estudio de la ecología de las poblaciones de tortugas una de las principales características a considerar es la diferencia de tamaños entre los diferentes sexos, sobre todo su variación en relación con factores ambientales como la temperatura o a tensores de origen humano como el aprovechamiento de la especie (Lovich y Gibbons, 1992). En este sentido, los estudios de dimorfismo sexual no sólo permiten evaluar aspectos asociados con la ecología reproductiva o estructura poblacional de la especie de interés, sino que también permite inferir acerca de las presiones evolutivas sobre los diferentes sexos (Daza y Páez, 2007).

Con base en todo lo anterior y con el fin de generar información ecológica acerca de K. leucostomum, se estudió una población que habita en un sistema de charcas asociada con el río Purnió, en el corregimiento de Guarinocito, La Victoria, Caldas, Colombia. Se evaluó el tamaño de la población, la variación morfométrica, el dimorfismo sexual y la estructura de edades. Se esperaba que la población de estudio estuviera conformada por individuos adultos reproductivamente activos, debido a que K. leucostomum alcanza la madures sexual a un talla temprana (8 cm) y que la mayoría de la depredación ocurre a tallas bajas (Rueda et al., 2007). Por otra parte, también se esperaba que el dimorfismo sexual estuviera asociado con las estructuras morfológicas relacionadas con la actividad reproductiva para favorecer eventos exitosos de cópula (Carr  y Giraldo, 2009).

Metodología

El estudio se realizó en la Hacienda La Española (N 5° 22’ 0.6’’; W 074° 47’ 35.4’’) ubicada en el corregimiento de Guarinocito, municipio La Victoria, departamento de Caldas, Colombia. La hacienda se encuentra a una altura de 277 msnm y cuenta con 400 ha de bosque seco tropical intervenido, atravesado por el río Purnió, en donde se desarrollan actividades de explotación y lavado de piedra para aglomerados. Aledaño al río y asociado con la zona de explotación minera, se encuentran decenas de charcas de tamaño variable, las cuales se seleccionaron para realizar esta investigación. Estos cuerpos de agua son de carácter léntico y aunque son permanentes, durante episodios de precipitación fuerte se presentan conexiones entre las charcas o con brazos temporales de drenaje presentes en el sector. Todos los cuerpos de agua seleccionados para el desarrollo del muestreo, son producto de la acción minera en la zona y presentan diferente grado de turbidez.

Durante el mes de octubre de 2013 se hicieron tres muestreos de cinco días con una separación de cinco días entre muestreos. En estos muestreos, se realizaron capturas mediante 18 trampas tipo square fish trap (60 cmx40 cmx20 cm), siguiendo el método planteado por Crump y Scott (1994), en 10 charcas. Las jornadas de muestreo tuvieron una duración de 24 h, con revisión y recebo de las trampas en intervalos de 4 h. Teniendo en cuenta los hábitos carnívoros de K. leucostomum (Rueda, 2007; Páez et al., 2012; Giraldo et al., 2013), estas trampas se cebaron con atún en aceite. Cada individuo capturado se marcó con un patrón único de muescas en el caparazón para su identificación, liberación y seguimiento (Figura 1).



Para realizar la descripción morfométrica de los individuos capturados se midieron 30 variables, seleccionadas a partir de la base de registros corporales de tortugas establecidos por el Grupo de Investigación en Ecología Animal de la Universidad del Valle, Cali, Colombia, para realizar análisis morfométricos de dimorfismo sexual (Garcés et al., 2013). Específicamente se midió el largo recto del caparazón (LRC), ancho del caparazón (AC), longitud vertebral 1 (LV1), longitud vertebral 2 (LV2), longitud vertebral 3 (LV3), longitud vertebral 4 (LV4), longitud vertebral 5 (LV5), longitud costal 1 (LCo1), longitud costal 2 (LCo2), longitud costal 3 (LCo3), longitud costal 4 (LCo4), largo recto del plastrón (LP), longitud lóbulo anterior (LLA), longitud lóbulo posterior (LLB), longitud sutura gular (LSG), longitud sutura humeral (LSH), longitud sutura pectoral (LSP), longitud sutura abdominal (LSA), longitud sutura femoral (LSF), longitud placa anal (LPA), anchura humeral (AH), anchura pectoral (AP), anchura abdominal (AA), anchura femoral (AF), anchura anal (AAN), largo puente, alto de concha (AC), longitud cola (pre-anal), longitud cola (pos-anal) y masa. Todas las mediciones se realizaron con un calibrador metálico digital de precisión de 0.01 mm y la masa se registró utilizando una pesa digital con precisión de 10 g (Figura 2).



El tamaño poblacional de la especie se estableció empleando el método de captura-recaptura de Schnabel con un intervalo de confianza del 90% (Alcoy, 2013; Krebs, 1999). Este método utiliza un esfuerzo de captura y al menos dos esfuerzos de recaptura para establecer el tamaño de la población. En términos generales, asume que la población de estudio es una población cerrada y que cada miembro de la población tiene la misma probabilidad de ser capturado, sin que las capturas afecten sus futuras capturas y que los individuos marcados y no marcados se mezclan al azar en las muestras. De acuerdo a este método, el tamaño estimado de la población estaría definido como N=sumatoria(CtMt)/sumatoriaRt, donde, Ct es el total de individuos capturados en la muestra-t, Mt es la sumatoria del número de individuos marcados por primera vez y liberados en la muestra-t, y Rt son los individuos recapturados en la muestra-t. El análisis numérico se realizó utilizando el módulo “Mark-Recapture” del programa estadístico “Ecological Methodology” (Krebs y Kenney, 2002).

Todos los individuos capturados fueron sexados con base en las características sexuales secundarias (longitud pre-anal, concavidad plastral, tamaño corporal) (Rowe, 1997; Merchán, 2003) y directas (palpación de huevos y eversión de pene), considerando únicamente individuos mayores a 8 cm de longitud recta, que es la medida establecida para diferenciar un adulto de un juvenil (Rueda et al., 2008). Para identificar si existían diferencias significativas en la proporción de sexos se realizó una prueba de χ2 (Zar, 1999).

Para identificar las variables morfológicas que permiten un sexado confiable y establecer en cual o en cuales variables se concentra el dimorfismo sexual, se realizó un análisis discriminante paso a paso siguiendo el método propuesto por Keller (1997). Previo al análisis discriminante, la matriz de datos morfométricos fue transformada utilizando la función logaritmo para minimizar el efecto de la variabilidad de la talla y la relación alométrica entre medidas (Merchán, 1992; Rowe, 1997). Además para evaluar las diferencias existentes entre los machos y las hembras de K. leucostomum se realizó un análisis de componentes principales (ACP), el cual es altamente discriminativo para establecer variaciones entre grupos (O’Regan, 2002; Garcés-Restrepo, 2007). Todas las pruebas estadísticas se realizaron con los programas STATISTICA 12 StatSoft®, MINITAB 17 y Past 3.

Resultados

Durante las fases de muestreo se capturaron 44 individuos (16 hembras y 28 machos) (Tabla 1), para una composición de 63,6% de machos y 36,4% hembras, y una proporción de sexos macho:hembra de 1,8:1,0 (χ2=3,27, p=0,07). El tamaño estimado de la población fue de 54 individuos; IC 90%=33,5 a 100,4 individuos. Al usar un estimador de distribución geométrica por el método de frecuencia de Caughley para poblaciones cerradas, se estimó que la probabilidad de captura para un individuo fue de 28%.

La hembra de mayor tamaño registrada midió 137,44 mm de longitud recta máxima del caparazón y el macho de mayor talla tuvo una longitud de 148,89 mm (Tabla 1). Aunque los machos son de mayor tamaño en casi todas las medidas, las hembras presentaron un mayor tamaño en la longitud de los escudos costales 3 y 4 (LCo3 y LCo4). Una de las mayores diferencias es a nivel de longitud pre-anal y pos-anal donde los machos fueron 3,4 y 2,3 veces más grandes que para las hembras respectivamente.

La inspección del análisis de componentes principales indica que para el componente uno las variables que más aportan a la variación son: longitud pos-anal, pre-anal y el peso. Para el componente dos la longitud LSP, LSF, LSA y LLB fueron las que más contribuyeron a la variación (Figura 3). El análisis discriminante identificó que ocho variables permitieron discriminar los sexos correctamente en el 100% de los individuos: AC, LV3, LLA, largo puente, LPA, pre-anal, pos-anal y peso. El carácter más confiable para discriminar el sexo fue la longitud pre-cloacal, variable que explicó entre 50% y 67% (Tabla 2).





Discusión

Hasta donde la revisión de la literatura indicó, no existen reportes sobre la condición de las poblaciones de K. leucostomum en el Magdalena medio. Sin embargo, Vallejo (2013) reporta tamaños poblacionales para dos localidades del Pacífico colombiano con un área similar a la muestreada en el presente estudio: Playa Chucheros, 29 individuos, Isla Palma, 27 individuos. Los valores de tamaño poblacional en este estudio son mayores a los de esos reportes y esta diferencia se puede deber a que el estudio desarrollado por Vallejo (2013), fue realizado en ambientes lóticos de aguas claras, los cuales no son los preferidos por esta especie (Rueda et al., 2007; Páez et al., 2012).

Vallejo (2013) también reporta que la proporción de sexos de K. leucostomum en tres localidades del Pacífico colombiano no fueron estadísticamente diferentes a una proporción 1:1 (M:H, San Pedro=1:1 Playa Chucheros=0,9:1, Isla Palma=0,8:1). En las charcas asociadas con el río Purnío en la Hacienda la Española, la población de K. leucostomum estuvo sesgada hacia los machos. Debido a que el trabajo de Vallejo (2013) se realizó con base en captura directa, a diferencia del presente estudio que se realizó utilizando trampas, se podría pensar que la técnica de muestreo puede sesgar la proporción de sexos. Sin embargo, Gibbs y Steen (2005) demostraron que el método de capturas con trampas no tiene un efecto significativo sobre la estimación de proporción de sexos. Alternativamente, se podría considerar que las condiciones térmicas ambientales durante el proceso de incubación de las nidadas de K. leucostomum en el sistema de charcas asociadas con el río Purnio favorecen el nacimiento de machos, porque con temperaturas de incubación menor a 28°C se incrementa la proporción de machos en las nidadas de esta especie (Ewert y Nelson, 1991; Vogt y Flores-Villela, 1992).

Asumir condiciones de población cerrada es una buena aproximación siempre y cuando las características biológicas, ecológicas y geográficas lo permitan (Conroy y Carroll, 2009). En este sentido, múltiples evidencias apoyan el supuesto de una población cerrada. Por una parte, la alta fidelidad al sitio durante los períodos de muestreo de este trabajo, en que no se encontró la movilización de los individuos a otras charcas diferentes de donde fueron capturados. Además, la ausencia de capturas de neonatos durante el período de estudio, permite asumir que es reducido el efecto de nacimientos sobre el estimado del tamaño de la población establecido en este estudio.

Las variable donde se evidenciaron mayores diferencias entre sexos de K. leucostomum fueron las relacionados con la cola, siendo los machos los de mayor longitud. La cola está asociada con el proceso de cópula, porque con una cola más larga, la cloaca del macho se acerca más a cloaca de las hembras incrementado su éxito de cópula. Además, la longitud pos-cloacal puede estar relacionada con la forma en que el macho sujeta la cola de la hembra y la presencia de la uña córnea en la punta de la cola (Giraldo et al., 2013). Por otro lado una cola corta en las hembras facilitaría la ovoposición (Giraldo et al., 2013).

Los cuerpos de agua lénticos donde habita K. leucostomum en la Hacienda La Española parecen ser un elemento del paisaje que ha permitido el incremento de diversidad biológica de la zona. Esta condición podría tratarse de un “accidente feliz” (Rosenzweig, 2003), en donde el desarrollo de una actividad humana ha permitido el desarrollo de una comunidad o una población específica, sin que se tuviese intención alguna de ayudar a esta. Sin embargo, la ausencia de capturas de neonatos o individuos juveniles de K. leucostomum es preocupante. De acuerdo con el estudio realizado por Vallejo (2013) en el Pacífico colombiano, aunque hubo capturas de K. leucostomum juveniles en todas las zonas de estudio, el mayor número de registros los realizó en una localidad insular, en donde el número de depredadores potenciales reportados es menor que en la zona continental aledaña (Garcés-Restrepo et al., 2013). A diferencia de esta condición, en el sistema de charcas asociado con el río Purnío se registraron frecuentemente tres potenciales depredadores de K. leucostomum: la babilla (Caiman crocodilus), el lobo pollero (Tupinambis teguixin) y el pez perro (Hoplias malabaricus). La presencia de estos depredadores en la zona de estudio podría tener un efecto sobre la estructura de la población de K. leucostomum, reduciendo la tasa de sobrevivencia de los juveniles, condición que podría amenazar la viabilidad de la población en el mediano y largo plazo (Thompson, 1983; Klemens, 2000).

Por otra parte, las condiciones ambientales del sistema de charcas asociado con el río Purnió en la Hacienda La Española es altamente dinámico debido a la explotación minera, actividad que altera permanente el hábitat debido al tránsito frecuente de maquinaria pesada y la movilización continua de material de arrastre y altera las condiciones fisico-químicas del agua de las charcas. Ha sido ampliamente demostrado que la contaminación y alteración del hábitat son factores que afectan a las poblaciones de tortugas, debido a que reducen la supervivencia de juveniles, la disponibilidad de espacios para anidar y la viabilidad de las posturas (Whitfield et al., 2000; Mittermier et al., 1992; Morales-Betancourt, 2012), todas estas condiciones podrían explicar alternativamente la ausencia de juveniles o neonatos en la zona de estudio.

De acuerdo con Rueda et al. (2007) y Páez et al. (2012), otro factor que puede modular el tamaño de las poblaciones naturales de tortugas es la presión por consumo humano (cacería, mascota, tráfico). Esta parece no ser un problema relevante en la zona de estudio, toda vez que el predio ha sido destinado por su propietario como una zona natural de refugio y conservación de la fauna y flora local, estando prohibido su aprovechamiento.

Agradecimientos

A Mario Velasco por permitir desarrollar este proyecto y facilitar las instalaciones de la Hacienda La Española. A Germán Forero y John L. Carr por la revisión y críticas a una versión inicial de este trabajo. A los trabajadores de la Hacienda La Española por su apoyo durante las jornadas de muestreo. Este trabajo fue financiado parcialmente por la Universidad del Valle, Grupo de Investigación en Ecología Animal, Cali, Colombia y la Universidad Militar Nueva Granada, Programa de Biología, Bogotá, Colombia y por recursos propios.

Literatura citada