Respuestas funcionales de murciélagos asociados a fragmentos de bosque seco tropical en Córdoba (Colombia): implicaciones del tipo de manejo en sistemas de ganadería extensiva
DOI:
https://doi.org/10.18636/bioneotropical.v8i3.724Palabras clave:
Colecciones biológicas, Grupo ecológico, Rasgos funcionales, Rasgos de respuesta, Sistemas convencionales, Sistemas silvopastorilesResumen
Introducción: En el Caribe colombiano la expansión de sistemas convencionales (SC) de ganadería extensiva ha generado una pérdida masiva de bosque seco tropical (Bs-T). Pese a la implementación de sistemas silvopastoriles (SSP) en esta región, son escasos los estudios que evalúen la incidencia de este tipo de manejo sobre murciélagos. Objetivo: Analizar la variación de rasgos funcionales de grupos ecológicos de murciélagos entre fragmentos de Bs-T inmersos en SC y SSP, pertenecientes a cinco localidades del departamento de Córdoba (Colombia). Metodología: Se usaron ejemplares de colecciónpara identificar grupos ecológicos a partir de rasgos de historia de vida, y luego se compararon rasgosmorfométricos de cada grupo asociados con el tamaño (longitud del antebrazo) y vuelo (longitud del dígito tres y cinco) entre fragmentos de Bs-T inmersos en SC y SSP. Resultados: Se identificaron seis grupos ecológicos. Los rasgos asociados con el tamaño y vuelo fueron significativamente mayores en los SSP para dos de los grupos ecológicos identificados (p<0,05). La matriz en los SSP constituye partedel hábitat para murciélagos, lo cual puede ofrecer mejores condiciones para el desarrollo morfométrico de algunas especies claves en procesos de polinización y dispersión de semillas. Conclusión: Aunque las respuestas funcionales de murciélagos fueron idiosincráticas, el manejo silvopastoril parece ser más sostenible para estos mamíferos. Es importante tener en cuenta el tipo de manejo de sistemas productivos que favorezcan la biodiversidad, porque al dominar en las matrices de los paisajes, son determinantes para el mantenimiento de las especies en escenarios de transformación.
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Aguirre LF, Montaño-Centellas FA, Gavilanez MM, Stevens RD. 2016. Taxonomic and phylogenetic determinants of functional composition of Bolivian bat assemblages. Plos One. 11:1-15. Disponible en: https://doi.org/10.1371/ journal.pone.0158170
Aktar W, Sengupta D, Chowdhury A. 2009. Impact of pesticides use in agriculture: their benefits and hazards. Interdiscip Toxicol. 2 (1): 1-12. Disponible en: doi 10.2478/v10102- 009-0001-7
Arroyo-Rodríguez V, Rojas C, Saldaña-Vásquez RA, Stoner KE. 2016. Landscape composition is more important than landscape configuration for phyllostomid bat assem- blages in a fragmented biodiversity hotspot. Biological Conservation. 198: 84-92. Disponible en: https://doi. org/10.1016/j.biocon.2016.03.026
Arroyo-Rodríguez V, Pérez-Elissetche GK, Ordonez-Gómez JD, Gonzáles-Zamora A, Chaves OM, Sánchez-López S, et al. 2017. Spider monkeys in human-modified land- scapes: The importance of the matrix. Tropical Conserva- tion Science. 10: 1-13. doi 10.1177/1940082917719788
Baker RJ, Solari S, Cirranello A, Simmons NB. 2016. Higher level classification of phyllostomid bats with a summary of DNA synapomorphies. Acta Chiropterologica. 18 (1): 1-38. Disponible en: https://doi.org/10.3161/15081109A CC2016.18.1.001
Ballesteros-Correa J. 2015. Efecto del manejo silvopastoril y convencional de ganadería extensiva sobre el ensamblaje de murciélagos asociados a fragmentos de bosque seco tropical en Córdoba, Colombia. (Tesis doctoral). Bogotá: Pontificia Universidad Javeriana; 220 pp. Disponible en: https://repository.javeriana.edu.co/bitstream/hand- le/10554/19650/BallesterosCorreaJesus2015.pdf?se- quence=1&isAllowed=y
Blaum N, Mosner E, Schwager M, Jeltsch F. 2011. How func- tional is functional? Ecological groupings in terrestrial animal ecology: towards an animal functional type ap- proach. Biodivers Conserv. 20 (11): 2333-45. Disponible en: https://link.springer.com/article/10.1007/s10531-011- 9995-1
Bradshaw CJA, Sodhi NS, Brook BW. 2009. Tropical turmoil: a biodiversity tragedy in progress. Frontiers in Ecology
and the Environment. 7 (2): 79-87. Disponble en: https:// www.researchgate.net/publication/235438413_Tropical_ turmoil_A_biodiversity_tragedy_in_progress
Calle A, Montagnini F, Zuluaga AF. 2009. Farmer ́s perception of silvopastoral system promotion in Quindío, Colombia. Bois et Forêts des tropiques. 300 (2): 80-94. Disponible en: http://bft.cirad.fr/cd/BFT_300_79-94.pdf
Calonge B, Vela-Vargas I, Pérez-Torres J. 2010. Murciélagos asociados a una finca ganadera en Córdoba (Colombia). Rev MVZ Córdoba. 15 (1): 1938-43. Disponible en: ht- tps://doi.org/10.21897/rmvz.331
Calonge B, 2012. Ectoparásitos de murciélagos presentes en fragmentos de bosque seco tropical en manejos de gana- dería convencional y silvopastoril (Córdoba, Colombia). (Tesis de Maestría). Bogotá: Pontificia Universidad Jave- riana; 113 pp.
Carmona CP, de Bello F, Mason NW, Leps J. 2016. Traits without borders: integrating functional diversity across scales. Trends Ecol Evol. 31 (5): 382-94. doi: 10.1016/j. tree.2016.02.003.
Carvajal-Cogollo JE, Urbina-Cardona JN. 2015. Ecological grouping and edge effects in tropical dry forest: rep- tile-microenvironment relationships. Biodivers Conserv. 24 (5): 1109-30. Disponible en: https://link.springer.com/ article/10.1007/s10531-014-0845-9
Casanoves F, Pla L, Di Rienzo JA (eds.). 2011. Valoración y análisis de la diversidad funcional y su relación con los servicios ecosistémicos. Serie Técnica. Informe técnico N° 384. Turrialba: CATIE; 119 pp. Disponible en: http:// www.nucleodiversus.org/uploads/file/Casanoves%20 et%20al%202011%20Serie%20Tecnica%20CATIE.pdf
Castillo-Figueroa D. 2018a. Beyond specimens: linking biolog- ical collections, functional ecology and biodiversity con- servation. Revista Peruana de Biología. 25 (3): 343-8. doi: 10.15381/rpb.v25i3.14246
Castillo-Figueroa D. 2018b. Fluctuating asymmetry of three bat species in extensive livestock systems of Córdoba depart- ment, Colombia. Rev Colomb Cienc Anim. 10 (2): 143- 53. Disponible en: http://www.scielo.org.co/scielo.php?s- cript=sci_arttext&pid=S2027-42972018000200143
Castillo-Figueroa D, Pérez-Torres J. 2018. First records of wing defects in phyllostomid bats from Colombia. Journal of Bat Research & Conservation. 11 (1): 1-5. Disponible en: https://www.academia.edu/36776769/First_records_of_ wing_defects_in_phyllostomid_bats_from_Colombia
Castro-Luna AA, Galindo-González J. 2012. Enriching agro- ecosystems with fruit-producing tree species favors the abundance and richness of frugivorous and nectarivorous bats in Veracruz, Mexico. Mammalian Biology. 77 (1): 32-40. Disponible en: https://bit.ly/2WQ2R0k
Ceballos G, García A, Ehrlich PR. 2010. The sixth extinction crisis loss of animal populations and species. Journal of Cosmology. 8: 1821-31. Disponible en: https://www. researchgate.net/publication/266231196_The_Sixth_Ex- tinction_Crisis_Loss_of_Animal_Populations_and_Species
Ceballos G, Ehrlich PR, Barnosky AD, García A, Pringle RM, Palmer TM. 2015. Accelerated modern human-induced
species losses: Entering the sixth mass extinction. Sci- ence Advances. 1 (5): 1-5. Disponible en: http://advances. sciencemag.org/content/1/5/e1400253
Cleary KA, Waits LP, Finegan B. 2016. Agricultural intensifi- cation alters bat assemblage composition and abundance in a dynamic Neotropical landscape. Biotropica. 48 (5): 667-76. Disponible en: https://doi.org/10.1111/btp.12327
Dietz C, Dietz I, Siemers BM. 2006. Wing measurement varia- tions in the five European horseshoe bat species (Chirop- tera: Rhinolophidae). J Mammal. 87 (6): 1241-51. Disponible en: https://doi.org/10.1644/05-MAMM-A-299R2.1
Di Rienzo JA, Casanoves F, Balzarini MG, González LA, Ta- blada EM, Robledo CW. 2008. InfoStat, version 2008. Software estadístico. Manual del usuario. Córdoba: Gru- po InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba. Disponible en: https://www.researchgate.net/publica- tion/283491340_Infostat_manual_del_usuario
Duchamp JE, Swihart RK. 2008. Shifts in bat community struc- ture related to evolved traits and features of human-al- tered landscapes. Landscape Ecology. 23 (7): 849-60. Disponible en: https://link.springer.com/article/10.1007/ s10980-008-9241-8
Estrada-Villegas S, Meyer CFJ, Kalko EKV. 2010. Effects of tropical forest fragmentation on aerial insectivorous bats in a land-bridge island system. Biological Con- servation. 143 (3): 597-608. Disponible en: https://doi. org/10.1016/j.biocon.2009.11.009
Farneda FZ, Rocha R, López-Baucells A, Groenenberg M, Silva I, Palmeirim JM, et al. 2015. Trait-related res- ponses to habitat fragmentation in Amazonian bats. Journal of Applied Ecology. 52 (5): 1381-91. Disponi- ble en: https://besjournals.onlinelibrary.wiley.com/doi/ epdf/10.1111/1365-2664.12490
Franklin JB, Lindenmayer DB. 2009. Importance of matrix habitats in maintaining biological diversity. PNAS. 106 (2): 349-50. Disponible en: https://www.pnas.org/con- tent/106/2/349
Galindo-González J. 1998. Dispersión de semillas por murciélagos: su importancia en la conservación y regeneración del bosque tropical. Acta Zool Mex. 73: 57-74. Disponible en: https://www.redalyc.org/articulo.oa?idp=1&i- d=57507304&cid=9157
García-García JL, Santos-Moreno A, Kraker-Castañeda C. 2014. Ecological traits of phyllostomid bats associated with sensitivity to tropical forest fragmentation in Los Chimalapas, Mexico. Tropical Conservation Science. 7 (3): 457-74. Disponible en: https://journals.sagepub.com/ doi/full/10.1177/194008291400700307
García-Morales R, Moreno CE, Badano EI, Zuria I, Galin- do-González J, Rojas-Martínez AE, Ávila-Gómez ES. 2016. Deforestation impacts on bat functional diversity in tropical landscapes. Plos One. 11: 1-16. Disponible en: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/ journal.pone.0166765
Gardner AL (ed.). 2007. Mammals of South America. Volume 1: Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats. Chicago: The University of Chicago Press; 690 pp.
Gómez MF, Moreno LA, Andrade G, Rueda C (eds.). 2016. Biodiversidad 2015. Estado y tendencias de la biodiversidad continental de Colombia. Bogotá: Instituto Alexander von Humboldt. Disponible en: http://www.humboldt.org. co/es/test/item/898-bio2015
Gómez-Ortiz Y, Moreno CE. 2017. La diversidad funcional en comunidades animales: una revisión que hace énfasis en los vertebrados. Animal Biodiversity and Conservation. 40 (2): 165-74. Disponible en: http://abc.museuciencies- journals.cat/files/ABC_40-2_pp_165-174.pdf
Gonçalves F, Fischer E, Dirzo R. 2017. Forest conversion to cattle ranching differentially affects taxonomic and func- tional groups of Neotropical bats. Biological Conser- vation. 210 (Part A): 343-8. Disponible en: https://doi. org/10.1016/j.biocon.2017.04.021
González JJ, Etter AA, Sarmiento AH, Orrego SA, Ramírez CD, Cabrera E, et al. 2011. Análisis de tendencias y patrones espaciales de deforestación en Colombia. Bogotá: Insti- tuto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales (IDEAM); 64 pp. Disponible en: http://bit.ly/2VZUsaC
Guisande C, Heine J, González-DaCosta J, García-Roselló E. 2014. RWizard Software. Disponible en: http://www. ipez.es/rwizard
Hanspach J, Fischer J, Ikin K, Stott J, Law BS. 2012. Us- ing trait-based filtering as a predictive framework for conservation: a case study of bats on farms in south- eastern Australia. Journal of Applied Ecology. 49 (4): 842-50. Disponible en: https://doi.org/10.1111/j.1365- 2664.2012.02159.x
Ibrahim M, Villanueva C, Casasola F, Rojas J. 2006. Sistemas silvopastoriles como una herramienta para el mejora- miento de la productividad y restauración de la integridad ecológica de paisajes ganaderos. Pastos y Forrajes. 29 (4): 383-419. Disponible en: https://bit.ly/2Ur02WQ
Kalko EKV, Schnitzler H-U. 1993. Plasticity in echolocation signals of European pipistrelle bats in search flight: im- plications for habitat use and prey detection. Behavioral Ecology and Sociobiology. 33 (6): 415-28. Disponible en: https://link.springer.com/article/10.1007/BF00170257
Kalko EKV, Estrada Villegas S, Schmidt M, Wegmann M, Meyer CFJ. 2008. Flying high-assessing the use of the aerosphere by bats. Integrative & Comparative Biology. 48 (1): 60-73. Disponible en: https://doi.org/10.1093/icb/ icn030
Kasso M, Balakrishnan M. 2013. Ecological and economic im- portance of ats (order Chiroptera). Hindawi Publishing Corporation. Article ID 187415: 9 pp. Disponible en: https://www.hindawi.com/journals/isrn/2013/187415/
Kotiaho JS, Kaitala V, Komonen A, Päivinen J. 2005. Predicting the risk of extinction from shared ecological characteris- tics. PNAS. 102 (6): 1963-7. Disponible en: https://doi. org/10.1073/pnas.0406718102
Laurance WF. 1991. Ecological correlates of extinction prone- ness in Australian tropical rain forest mammals. Conser- vation Biology. 5 (1): 79-89. Disponible en: https://doi. org/10.1111/j.1523-1739.1991.tb00390.x
Lavorel S, Garnier E. 2002. Predicting changes in community composition and ecosystem functioning from plant traits: revisiting the Holy Grail. Functional Ecology. 16 (5): 545-56. Disponible en: https://besjournals.onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1046/j.1365-2435.2002.00664.x
Luck GW, Lavorel S, Mclntyre S, Lumb K. 2012. Improving the application of vertebrate trait-based frameworks to the study of ecosystem services. Journal of Animal Ecology. 81 (5): 1065-76. Disponible en: https://doi.org/10.1111/ j.1365-2656.2012.01974.x
Medina A, Harvey CA, Sánchez-Merlo D, Vílchez S, Hernández B. 2007. Bat diversity and movement in an agricul- tural landscape in Matiguás, Nicaragua. Biotropica. 39 (1): 120-8. Disponible en: https://doi.org/10.1111/j.1744- 7429.2006.00240.x
McAlpine CA, Etter A, Fearnside PM, Seabrook L, Laurance WF. 2009. Increasing world consumption of beef as a driver of regional and global change: A call for policy action based on evidence from Queensland (Australia), Colombia and Brazil. Global Environmental Change. 19 (1): 21-33. Disponible en: https://doi.org/10.1016/j.glo- envcha.2008.10.008
Monadjem A, Conenna I, Taylor PJ, Schoeman MC. 2018. Species richness patterns and functional traits of the bat fauna of arid southern Africa. Hystrix Ital J Mammal. 29: 19-24. Disponible en: https://doi.org/10.4404/hys- trix-00016-2017
Montoya-Bustamante S, Rojas-Díaz V, Torres-González AM. 2016. Interactions between frugivorous bats (Chiroptera: Phyllostomidae) and Piper tuberculatum (Piperaceae) in a tropical dry forest in Valle del Cauca, Colombia. Rev Biol Trop. 64 (2): 701-13. Disponible en: https://revistas. ucr.ac.cr/index.php/rbt/article/view/20689
Muñoz J. 2001. Los murciélagos de Colombia: sistemática, distribución, descripción, historia natural y ecología. Medellín: Universidad de Antioquia; 391 pp.
Murgueitio E, Cuellar P, Ibrahim M, Gobbi J, Cuartas CA, Na- ranjo JF, et al. 2006. Adopción de sistemas agroforestales pecuarios. Pastos y Forrajes. 29 (4): 365-81. Disponible en: https://bit.ly/2FYeiw6
Norberg UM, Rayner JMV. 1987. Ecological morphology and flight in bats (Mammalia: Chiroptera): wing adaptations, flight performance, foraging strategy and echolocation. Philos. Trans. R. Soc. B Biol. 316 (1179): 335-427. Di- sponible en: https://royalsocietypublishing.org/doi/ abs/10.1098/rstb.1987.0030
Olaya-Rodríguez MH. 2009. Análisis de la estratificación ver- tical del ensamblaje de murciélagos de un fragmento de bosque seco tropical (Córdoba, Colombia) a partir de la heterogeneidad de hábitat y la ecomorfología alar. (Tra- bajo de grado). Bogotá: Facultad de Ciencias, Carrera de Biología, Pontificia Universidad Javeriana; 88 pp. Dis- ponible en: https://repository.javeriana.edu.co/bitstream/ handle/10554/8582/tesis543.pdf?sequence=1&isAllowe- d=y
Pyke GH, Ehrlich PR. 2010. Biological collections and eco- logical/environmental research: a review, some ob- servations and a look to the future. Biol Rev. 85 (2): 247-66. Disponible en: https://doi.org/10.1111/j.1469- 185X.2009.00098.x
Pineda-Guerrero A, Gonzáles-Maya JF, Pérez-Torres J. 2015.
Conservation value of forest fragments for medium-sized carnivores in a silvopastoral system in Colombia. Mam- malia. 79 (1): 115-9. Disponible en: https://bit.ly/2Ieg8g7
Pizano C, García H. 2014. El Bosque Seco Tropical en Colom- bia. Bogotá: Instituto de Investigación de Recursos Bio- lógicos Alexander von Humboldt (IAvH); 349 pp. Dispo- nible en: http://www.humboldt.org.co/es/component/k2/ item/529-el-bosque-seco-tropical-en-colombia
Pla L, Casanoves F, Di Rienzo J. 2012. Quantifying functional biodiversity. Berlin: Springer; 98 pp.
Reardon S, Schoeman MC. 2017. Species richness, functional diversity and assemblage structure of insectivorous bats along an elevational gradient in tropical West Africa. Acta Chiropterologica. 19 (2): 273-85. Disponible en: https:// doi.org/10.3161/15081109ACC2017.19.2.005
Ríos-Blanco MC. 2010. Dieta y dispersion efectiva de semillas por murciélagos frugívoros en un fragmento de bosque seco tropical. Córdoba, Colombia. (Trabajo de grado). Bogotá: Facultad de Ciencias, Carrerade Biología, Ponti- ficia Universidad Javeriana; 54 pp. Disponible en: https:// bit.ly/2U7o0kO
Ríos-Blanco MC, Pérez-Torres J. 2015. Dieta de las especies dominantes del ensamblaje de murciélagos frugívoros en un bosque seco tropical (Colombia). Mastozoología Neotropical. 22 (1): 103-11. Disponible en: https://bit. ly/2ImvsGy
Sadeghian S, Rivera JM, Gómez ME. 1998. Impacto de siste- mas de ganadería sobre las características físicas, quí- micas y biológicas de suelos en los Andes de Colombia. pp. 77-95. En: Sánchez MD, Rosales-Méndez M (Eds.) Agroforestería para la producción animal en América Latina. FAO, Roma. Disponible en: http://www.fao.org/ ag/AGa/AGAP/FRG/AGROFOR1/siavosh6.pdf
Saldaña-Vásquez RA, Sosa VJ, Hernández-Montero JR, López-Becerra F. 2010. Abundance responses of fru- givorous bats (Stenodermatinae) to coffee cultivation and selective logging practices in mountainous central Veracruz, Mexico. Biodivers Conserv. 19 (7): 2111-24. Disponible en: https://link.springer.com/article/10.1007/ s10531-010-9829-6
Salgado-Negret B (ed.). 2015. La ecología funcional como aproximación al estudio, manejo y conservación de la biodiversidad: protocolos y aplicaciones. Bogotá: Insti- tuto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH); 236 pp. Disponible en: https://bit. ly/2OYq0Lm
Shipley B, De Bello F, Cornelissen JHC, Laliberté E, Laughlin DC, Reich PB. 2016. Reinforcing loose foundation stones in trait-based plant ecology. Oecologia. 180 (4): 923-31. Disponible en: https://link.springer.com/article/10.1007/ s00442-016-3549-x
Soriano PJ. 2000. Functional structure of bat communities in tropical rainforests and Andean cloud forests. Ecotropi- cos. 13 (1): 1-20. Disponible en: https://bit.ly/2Gbjtu3
Ueti A, Santos-Pompeu P, Lopes-Ferreira R. 2015. Asymmetry compensation in a small vampire bat population in a cave: a case study in Brazil. Subterranean Biology. 15: 57-67. Disponible en: https://subtbiol.pensoft.net/article/4807/
Vela-Vargas IM. 2013. Variaciones en la fenología reproduc- tiva de las especies de murciélagos en dos sistemas ga- naderos: Efecto de la disponibilidad de recursos. (Tesis de Maestría). Bogotá: Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana; 89 pp. Disponible en: https://re- pository.javeriana.edu.co/bitstream/handle/10554/9905/ VelaVargasIvanMauricio2013.pdf?sequence=1&isA- llowed=y
Violle C, Navas ML, Vile D, Kazakaou E, Fortunel C, HummelI, Garnier E. 2007. Let the concept of trait be function- al! Oikos. 116 (5): 882-92. Disponible en: https://doi.or- g/10.1111/j.0030-1299.2007.15559.x
Willig MR, Patterson BD, Stevens RD. 2003. Patterns of range, size, richness, and body size in Chiroptera. Pages: 580- 621. In: Kunz TH, Fenton MB (eds.) Bat ecology. Chica- go: The University of Chicago Press; 799 pp.
Zar JH. 1999. Biostatistical analysis. 4th ed. New Jersey: Pren- tice Hall; 929 pp.